“Nos
consideramos caballeros del Santo Contacto. Esa es otra falsedad. No
buscamos nada, salvo personas. No necesitamos otros mundos.
Necesitamos espejos. No sabemos qué hacer con otros mundos. Con uno,
ya nos atragantamos. Aspiramos a dar con nuestra propia e idealizada
imagen.” (Stanislaw
Lem, Solaris)

La reflexión que realiza Stanislaw Lem
de la mano de Kris,
el protagonista
de su obra maestra, nos
introduce maravillosamente a un tema espinoso. El origen de la
multicelularidad es uno de los temas favoritos, y a la vez más
espinosos y apasionados, con los que un biólogo puede toparse. Forma
parte de ese pequeño grupo de grandes problemas (irresolutos en
parte) evolutivos llamados Grandes transiciones Evolutivas. Parece
como si las formas de vida solitarias tendieran, una y otra vez, a
agruparse para solucionar sus problemas dentro del complejo sistema
que es la tierra. Aspiramos a dar con nuestras propia e
idealizada imagen y nos
asociamos para superar a nuestros depredadores o las condiciones
fisicoquímicas de un ambiente con pocos nutrientes o poco (o mucho)
oxígeno.

Hace apenas unas
semanas (14 de marzo de 2017), Stefan
Bengtson,
y sus colegas del departamento de paleobiología del Museo
Sueco de Historia Natural de Estocolmo, han
informado del descubrimiento de lo que parecen unos fósiles de algas
rojas (1),
morfológicamente idénticas a las actuales (ver
Fig 1.),
y que han conseguido datar aproximadamente en unos 1.600 millones de
años (la datación, como ellos mismos reconocen, es aproximada: han
usado métodos radiométricos y estratigráficos, pero con esas
edades los métodos radiométricos dan varios centeneras de millones
de años de error y los estratigráficos no han sido más que meras
aproximaciones dado el estado de conservación de los estratos) Como
muchas de las algas rojas de de la actualidad, estos fósiles se han
hallado en forma de filamentos multicelulares. Este descubrimiento es
importante por dos razones: I) retrasa considerablemente la aparición
del Último
Antecesor
Común
Eucariota
(LECA,
por sus siglas en ingles). Tenemos algas rojas perfectamente
diferenciadas de hace más de 1.600 millonres de años. Los restos
fósiles eucariotas anteriores databan de 1.300 millones de años y
su calificación como eucariota era incierta; y II) También
retrasa la edad de la primera multicelularidad observada directamente
(las cianobacterias forman unas estructuras, llamadas estromatolitos,
que se forman gracias a la acumulación de sedimentos junto a capas
de cianobacterias probablemente pluricelulares. Lo que fosiliza es la
estructura, el estromatolito, pero no la microestructura celular). En
este pequeño ensayo me gustaría poner en contexto este
descubrimiento y ahondar un poco más en la teoría evolutiva y las
evidencias que yacen tras el origen de la multicelularidad.

En
1998 Martín E.
Boraas y
sus colaboradores (2)
observaron
que la simple añadidura de un depredador en una población estable
de un alga unicelular puede hacer evolucionar rápidamente la
multicelularidad (un trabajo que ya se ha convertido en un clásico
de la biología). Concretamente utilizaron un alga verde unicelular
muy
usada, tanto como modelo de estudio, como de alimento para otros
organismos modelo: Chlorella
vulgaris.
Como depredador usaron un flagelado.
De un cultivo de Chlorella
estacionario
se obtuvieron en menos de 100 generaciones colonias de hasta 100
individuos, estabilizándose posteriormente, a las 2000 generaciones
en colonias de 8 individuos. Al parecer, según Martín
E. Boraas y
sus colegas, el tamaño de colonia vendría determinado por un
compromiso entre difusión de nutrientes y oxígeno dentro de la
colonia y el tamaño de la colonia como defensa ante la depredación
(el flagelado no puede fagocitar semejante colonia).

Figura
1. Reconstrucción, vía tomografía, de los fósiles estudiados por
Bengston y
sus colaboradores donde se puede ver la similitud con las algas rojas
actuales (1).

La
pregunta que nos podemos hacer a partir de este experimento clásico,
y del descubrimiento de Bengtson
y
sus colegas, es ¿Ha surgido más de una vez la multicelularidad en
la evolución? ¿Qué elementos son vitales para que una célula
decida cooperar con otras y formar un organismo con otro nivel de
complejidad?

Andrew H.
Knoll,
del
departamento de organísmica y biología evolutiva de la Universidad
de Hardvard, ha revisado esta cuestión (3). Para empezar hay que
aclarar que, como bien nos recuerda él, la multicelularidad ha
tenido múltiples orígenes pero, la primera distinción importante
que hace Knoll es
entre multicelularidad
simple y
multicelularidad
compleja.
Para el autor es importantes esta distinción
porque son cualitativamente distintas: la
multicelularidad
simple
consiste en agrupaciones celulares que forman organismos sencillos
entre cuyas células la transferencia de recursos, la señalización
y la comunicación es poco compleja y limitada. Pese a ello, no es
raro que en este tipo de multicelularidad aparezcan diferencias entre
células (por ejemplo, células somáticas y células reproductivas)
iniciándose una incipiente división del trabajo. Las uniones
intercelulares y cierta matriz intercelular han aparecido.
Hay muchos ejemplos de esta multicelularidad simple: las
Chlorella de
Boraas,
las cianobacterias multicelulares (por ejemplo, el género Tribonema
es
muy abundante en los charcos de lluvia en Europa), la
multicelularidad facultativa de algunos hongos ameboides (como los
mixomicetos), etc. Por su parte la multicelularidad
compleja
registra niveles de intercambio de recursos y señalización entre
células mucho más elevadas y, lo más importante, han aparecido
paquetes genéticos capaces de dirigir el desarrollo de todo el
conjunto. Típicamente, no solo hay especialización elular, si no
que hay un desarrollo de tejidos diferenciados y una interconexion
entre ellos (múltiples niveles de organización; el organismos se
vuelve mucho más complejo en ese sentido).
Precisamente,
estas dos características de la multicelularidad compleja, el
transporte intercelular y la especialización, implica que muchas
células del organismo no tienen contacto directo con el medio. Como
en la mayor parte de sistemas complejos (4), la interdepedencia
provoca cascadas de reacción y, en este caso, la necesidad física
de acceso a nutrientes por todas las células ha facilitado la
evolución de mecanismos que mejoran la difusión de nutrientes y
recursos a todas las células (no hay nada teleológico en esto; es
una manera de expresar que la mejora, físicamente hablando, es
posible, y cualquier cambio en esa dirección puede ser seleccionado.
También hay que tener en cuenta que, normalmente, los cambios no
vienen solos).

Para
Knoll este
es un paso clave hacia la multicelularidad y su complejización. La
razón
es que este paso evolutivo parece mucho más complicado que alcanzar
la multicelularidad simple. Otros autores han estudiado la evolución
de la multicelularidad en los organismos antiguamente llamados
protistas. Adl y
sus colegas (citado
en 3)
han descubierto
que hay un total de 22 grupos que, independientemente, han
desarrollado multicelularidad (de un total de 119 phylum
estudiados). De ellos, solo 6, han desarrollado multicelularidad
compleja. De 5 de ellos se conoce, al menos, un antepasado con
multicelularidad simple. Los 6 filos que lograron la multicelularidad
compleja fueron las algas marrones, las algas verdes, las algas
rojas, los hongos (dos veces) y los metazoos. Los únicos a los
cuales (de momento) no se les conoce un antepasado con
multicelularidad simple son los metazoos (aunque no es del todo
cierto, como
veremos).

Para
comprender los “sencillo” que parece, evolutivamente hablando,
que surja la multicelularidad simple, vamos a ver el ejemplo de
Volvox carteri.
Este
organismo es un ejemplo clasico de alga verde multicelular sencilla.
Tiene un pariente muy cercano, Chlamydomonas
reinhartii,
que es unicelular. La diferencia genética entre ambas especies es
mínima y el origen de esta multicelularidad parece ligado a la
modificación de proteínas específicas de esta familia de algas
verdes y no a grandes y profundos cambios del genoma. En palabras de
Simon E. Prochnik
y sus colaboradores, autores de la investigación:

“Nuestro análisis muestra que los aumentos en la complejidad
del organismo puede estar asociada con
modificaciones de las proteínas específicas del linaje en lugar de
la invención a gran escala de la capacidad de codificación de
proteínas” (5).

Una pregunta se
impone: ¿hasta qué punto es real la distinción conceptual de Knoll
sobre multicelularidad compleja
y simple? Volvamos a los requisitos evolutivos de la multicelularidad
compleja: I) desarrollo de una adhesión celular constante y
eficiente entre las células de la colonia, II) adquisición de una
comunicación intercelular compleja que permita el aumento de las
interacciones (complejidad), III) la creación de un programa de
desarrollo que lleve, desde la unicelularidad con la que se inician
la práctica totalidad de los seres vivos, hasta la multicelularidad
compleja. Con estas tres ideas en la mente podemos pasar a leer lo
que Knoll concluye
del estudio de los grupos de seres vivos más conocidos por todos
(plantas y animales):

“La
filogenia y los fósiles sugieren que no hay una línea clara de
demarcación entre organismos multicelulares simples y complejos,
pero la comparación de plantas y animales sugiere una trayectoria
común a lo largo de la cual los organismos complejos, capaces de
eludir las limitaciones de la difusión, han evolucionado. Tanto en
plantas, como en animales, el camino comenzó con la formación de
adherencias simples (pero funcionales) en estructuras multicelulares
que tenían su origen en una única célula progenitora. En los
animales, por lo menos, la adhesión célula-célula se logró,
inicialmente, mediante la cooptación de proteínas evolucionadas
para otros fines [exaptación
molecular], con la creciente diversidad y complejidad de
los complejos de adhesión que acompañan a una mayor complejidad
morfológica. El siguiente paso parece ser clave: la evolución de
los puentes ultraestructurales entre las células facilita el
transporte espacial de los nutrientes y las moléculas de
señalización. Esta innovación se produce en todos los clados con
multicelularidad compleja, pero en pocos de los otros
[multicelularidad simple]. La continua cooperación y la evolución
de novo de las moléculas de señalización y de factores de
transcripción llevaron a planos corporales más complejos (…). Con
la evolución del transporte a granel, son posibles nuevas
capacidades funcionales, sembrando la diversidad y la prominencia
ecológica que se observa hoy en las plantas y animales” (3).

Para
las otras cuatro transiciones de la celularidad simple a la compleja,
la información que une la filogenia, el registro fósil y los datos
moleculares, es mucho más escasa. Por ejemplo, la morfogéneisis en
hongos multicelulares complejos es prácticamente desconocida ¿Cómo
forma un basidiomicete (seta típica) el cuerpo fructífero? Solo se
conoce que las proteín-quinasas, proteínas esenciales en la
comunicación de señales intracelulares en células animales y
vegetales, también juegan un papel importante en los hongos
complejos. Esto puede indicar que comparten ciertas propiedades
macroevolutivas con metazoos y plantas. Las algas rojas apenas
desarrollan tejidos para el transporte masivo a través del cuerpo.
La hipótesis que majea Knoll es que el oxígeno y los
nutrientes pueden ser suministrados por el fluir directo del agua
marina por el tejido pseudoparenquimatoso que conecta las
células nobles del organismo. Esto es posible porque son
organismos acuáticos (algo similar ocurre en los animales con
organización tisular menos complicada, como poríferos o cnidarios:
el agua puede acceder a cavidades del organismo y la difusión desde
el agua hasta las células es más directa. Por tanto, no sería tan
necesario un sistema de distribución masiva). Por otro lado, las
algas marrones son menos conocidas en su biología del desarrollo,
pero si parece que los Kelps
(laminarias) tienen un complejo sistema de transporte en masa a
través del cuerpo. No hay fósiles, pero los relojes moleculares
sitúan la aparición, de la multicelularidad compleja en estos
organismos, hace 30 millones de años ¿Será el origen de
multicelularidad compleja más reciente?

En la parte II del artículo hablaremos sobre un posible mecanismo evolutivo por el cual surgió la multicelularidad compleja en metazoos.

REFERENCIAS

1. Bengtson, S., Sallstedt, T., Belivanova, V., & Whitehouse, M.
   (2017). Three-dimensional
   preservation of cellular and subcellular structures suggests 1.6
   billion-year-old crown-group red algae. PLoS biology,
   15(3), e2000735.
2. Boraas, M. E., Seale, D. B., & Boxhorn, J. E. (1998).
   Phagotrophy
   by a flagellate selects for colonial prey: a possible origin of
   multicellularity. Evolutionary Ecology, 12(2),
   153-164.
3. Knoll, A. H. (2011). The
   multiple origins of complex multicellularity. Annual Review
   of Earth and Planetary Sciences, 39, 217-239.
4. Goodwin, B. (1998). Las manchas del leopardo: la evolución de la
   complejidad. Tusquets editores.
5. Prochnik, S. E., Umen, J., Nedelcu, A. M., Hallmann, A., Miller, S.
   M., Nishii, I., … & Hellsten, U. (2010). Genomic
   analysis of organismal complexity in the multicellular green alga
   Volvox carteri. Science, 329(5988), 223-226.